Pourquoi la polyandrie (ce mot créé sur des racines grecques est simplement le symétrique de la polygamie) ? La polygamie sert aux mâles qui s’assurent ainsi la possibilité d’une descendance plus nombreuse. Mais, chez nos abeilles, quels sont les avantages pour la reine d’être fécondée par tant de faux-bourdons alors qu’un seul mâle dispose de suffisamment de spermatozoïdes pour garantir assez de descendance ? On pense que si une femelle s’unit à plusieurs males, c’est qu’elle y trouve un avantage génétique pour sa descendance.
Un seul faux-bourdon devrait suffire
Si on s’en tient aux chiffres seuls, la fécondation de la reine par un seul faux bourdon devrait suffire à assure une vaste descendance à tous deux. Tous les insectes ont la particularité de « stocker » le sperme, c’est-à-dire de le mettre en réserve, en spermathèque, pour utilisation ultérieure, parfois au bout de plusieurs années. Notre abeille mellifère n’a pas le record de durée en ce domaine, certaines fourmis (abeilles et fourmis sont proches et appartiennent toutes deux à le famille des hyménoptères) peuvent stocker le sperme des mâles jusqu’à 17 ans ! De fait, vu la quantité de spermatozoïdes qu’un seul faux-bourdon peut produire et injecter dans le vagin de la reine, soit 6 à 12 millions en une seule fécondation, celle-ci devrait normalement suffire à assurer une vaste descendance à la femelle.
Malheureusement, dans la copulation, le « gaspillage » est gigantesque. Citons quelques chiffres qui ne sont que des moyennes. Chez nos abeilles mellifères, la reine va être fécondée (en 1 à 3 vols de fécondation) par une vingtaine de faux bourdons (souvent moins mais elle peut exceptionnellement monter à la trentaine !). Chaque mâle injecte dans l’appareil génital de la reine de 6 à 12 millions de spermatozoïdes dont la déperdition sera énorme. Il meurt tout de suite après et tombe au sol en laissant un « bouchon d’accouplement » constitué d’une partie de son endophallus et des sécrétions qui accompagnent les spermatozoïdes. Ce bouchon limite un peu la déperdition des spermatozoïdes mais dans les deux secondes qui suivent, il sera expulsé par le male suivant … et le processus reprend ! Après le dernier accouplement, la reine retourne à son peuple, les ouvrières qui l’accueillent vont retirer les « voiles de la mariée » soit les morceaux du ou des derniers endophallus, la reine expulser peut-être 95 % du sperme encore accumulé tandis que les spermatozoïdes restants migrent lentement vers la spermathèque, ce qui durera une quarantaine d’heures. Une fois dans la spermathèque, ils seront utilisables durant toute le vie de la reine (5 ans environ). Mais il n’en reste déjà qu’une toute petite partie : de 5 à 6 millions seulement.
Pourquoi ce gaspillage et pourquoi l’évolution a-t-elle privilégié un processus qui oblige la reine, la femelle qui garde le monopole de la ponte dans le peuple, à se faire féconder par toute une palanquée de mâles, d’autant plus que cela lui impose ce qu’on appelle des « coûts biologiques » : efforts physiques accrus, temps passé à trouver les partenaires, risque supplémentaire d’être victime d’un prédateur ? Quels avantages y trouve t-elle et comment mesurer ces avantages ? Nous sommes chez des insectes eusociaux : Cette conduite n’implique t elle pas une réduction des liens entre les insectes qui ne seront pas alors une vraie famille homogène mais seulement un assemblage social de sous-familles ? On ne la retrouve d’ailleurs pas dans d’autres espèces d’abeilles, telles que les bourdons (bombus) par exemple, qui sont aussi des abeilles ! Pourquoi une demi-sœur serait elle préférable à une vraie sœur ? Pourrait-il simplement s’agir d’une question de taille de la famille ? (N.B. 1)
Limiter les risques d’erreur
En fait, le risque existe toujours pour la femelle de se retrouver avec les seuls spermatozoïdes d’un mâle qui serait « génétiquement incompatible » pour la fertiliser. En copulant avec plusieurs mâles, la femelle limite ce risque. Elle augmente ses chances d’avoir une descendance. C’est moins une question de quantité que de qualité de sperme.
Selon Tom Tregenza et Nina Wedell, deux éthologues qui travaillaient ensemble à l’université anglaise de Leeds (avant de passer tous deux à celle de Cornouailles à Exeter), une première réponse tient aux risques d’incompatibilité génétique entre la femelle et le mâle. Ce dernier peut être un parent proche, mais la femelle n’a pas normalement la possibilité de s’en rendre compte. Dans des expériences faites sur les criquets, en faisant féconder certaines femelles par un frère, d’autres par un non frère, d’autres encore successivement par un frère puis ensuite par un étranger, ils ont vérifié qu’une femelle fécondée uniquement par un parent donnait des œufs dont beaucoup n’arriveraient pas à éclosion. Or ce problème disparaît en cas de copulation avec un frère et un « étranger : les œufs pondus par la femelle seront plus viables qu’on ne pourrait s’y attendre si on pense que les deux males ont eu autant de succès dans la fertilisation. Pourquoi et comment ? On ne sait pas très bien, d’autant que la bouillie qui contient les spermatozoïdes sera collée à l’extérieur des parties génitales de la femelle et seulement ensuite « pompée » à l’intérieur. Les femelles disposent-elles d’un mécanisme chimique qui leur permettra de « choisir » parmi les spermatozoïdes et si oui à quel moment ? (N.B. 2) Le sujet passionne les biologistes. Comme le dit Nina Wedell, « les raisons pour lesquelles des femelles copulent avec beaucoup de males sont un point-clé de la biologie de l’évolution. Le comportement de la femelle dans la fécondation a de vastes implications pour mieux comprendre la concurrence entre les males, le choix du fécondant par la femelle et pourquoi les males produisent des millions de spermatozoïdes. Cela peut jouer aussi dans des domaines tels que l’infertilité humaine ou l’élevage des animaux. »
Mieux résister aux maladies
David Tarpy de l’Université Cornell à Ithaca, aux Etats-Unis, a montré que cette diversité accrue sert aussi à réduire dans le temps la proportion de certaines maladies. Il a inséminé artificiellement de jeunes reines avec la semence, d’une part d’un seul mâle, parent proche, et d’autre part de plusieurs mâles divers. Dans des colonies artificielles formées à partir de ces jeunes reines, il a alors inoculé des spores d’Ascophéra apis, mortel pour le couvain en cours de développement. Il constate que la maladie s’installera moins bien dans les colonies plus diverses génétiquement. La diversité génétique pourrait donc être une façon de lutter contre les maladies.
D’autres études récentes menées à l’université de Copenhague sur les fourmis coupeuses de feuilles et sur un certain parasite des feuilles montrent que ce parasite fongique semble perdre plus facilement de sa virulence – et de sa capacité d’adaptation – au cours de plusieurs cycles dans une population de fourmis plus génétiquement diversifiée que dans une population plus génétiquement semblable.
Une expérience inattendue, menée par une équipe regroupée autour de Paul Schmid-Hempel (Institut d’Ethologie de Zurich) et de Boris Baer (Danemark) a aussi essayé le processus contraire. Le bourdon (bombus) est monogame, tellement monogame d’ailleurs que le fameux bouchon d’accouplement devient chez lui une véritable ceinture de chasteté qui empêche la reine fécondée d’aller copuler ensuite avec un autre mâle. Par insémination artificielle, avec pré filtrage de la bouillie spermatique de plusieurs mâles, afin d’éviter justement ce problème de bouchon, les deux chercheurs ont créé une diversité génétique artificielle dans des nids de bourdons terrestres ensuite installés dans la nature. Ils ont comparé quatre colonies (un seul male, 4 frères, 2 males non frères et 4 mâles non frères). Les résultats montrent que le parasite le plus commun chez les bourdons (ils en ont plein !) semble diminuer quand l’hétérogénéité augmente. Ou, mais la « fitness » de la reine décroît quand le nombre de mâles augmente, au moins quand ceux-ci ne sont que quelques uns. (N.B.1)
Réguler finement la température dans le nid
Anja Weidenmüller, qui occupait encore récemment la chaire de physiologie du comportement et de Sociobiologie au Biozentrum de l’université bavaroise de Würzburg, a particulièrement étudié les phénomènes de régulation de températures chez les abeilles-bourdons (bombus).
La température du nid est évidemment gérée collectivement par la colonie. Mais, dans cette gestion collective, les réactions individuelles sont importantes et différenciées. Ainsi, pour chaque aneille-bourdon participant à ce contrôle de température, Anja Weidenmüller a mesuré trois paramètres indépendants de réaction individuelle, indépendants les uns des autres :
- le seuil de réaction est différent selon les individus ( chaque bourdon est plus ou moins sensible à l’intensité du stimulus et cette différence de caractère se maintiendra : certains ventileront dès l’arrivée d’une faible quantité de CO2 ou pour une faible élévation de température, d’autres ne se mettront en branle qu’une fois atteint un haut niveau de stimulus) et pour chaque individu, il varie selon les stimuli (ainsi on ne trouve pas de corrélation pour un individu entre les seuils de réaction à la température et au gaz carbonique par exemple : chaque bourdon a ses sensibilités propres ;
- la probabilité de réaction peut se modifier avec le temps (dans une série d’essais successifs, le seuil de réaction de certains individus diminue avec le temps) ;
- enfin la durée de la réaction varie également selon les individus.
Des combinaisons de ces trois paramètres indépendants et différents selon les individus, résulteront des gestions différentes de température de chaque colonie, en fonction des individus qui la composent.
Chez nos abeilles mellifères, ces différents seuils (de ventilation et de chauffage) se retrouvent surtout au niveau des sous familles. C’est un caractère héréditaire et ce sont les caractéristiques du père qui feront les différences statistiques. Il y a des sous-familles plus frileuses ou plus « réchauffées » que d’autres ! Mais parce que certaines sous familles commencent à ventiler (ou à chauffer) plus tôt, et s’arrêtent plus tard ou plus tôt, la réponse de la communauté aux stimuli sera plus graduée, ses effets plus progressifs et plus souples. Le résultat sera alors plus efficace, sans les à-coups ni les déséquilibres soudains qu’entraîneraient des réactions trop homogènes voire trop uniformes. La chose a été vérifiée par une équipe de Sydney en Australie autour de Julia Jones. Elle a travaillé toujours selon les mêmes méthodes en créant artificiellement de petites colonies homogènes (reine fécondée par un seul mâle) ou génétiquement diversifiées (5000 abeilles provenant d’une reine fécondée par la semence de 5 males) qu’on va attentivement étudier en en faisant varier la température de 25 à 40°C par paliers de 1°C avec prélèvements réguliers d’un échantillonnage d’abeilles qui ventilent et détermination de leur ADN. Plus le nombre de sous familles est important dans la ruche et plus la régulation de la température sera fine. Cette finesse de réglage permettra d’optimiser la température du couvain et donc les capacités d’apprentissage qui en découlent comme l’ont montré les recherches de l’équipe de Jürgen Tautz à Würzburg (cf « Si leur nursery est bien chauffée, les abeilles seront plus douées » dans Abeilles et fleurs N° 656 de décembre 2004). Encore une capacité supplémentaire de nos abeilles mellifères par rapport à d’autres pollinisateurs moins « doués ».
Conclusion
Il ne faut pas confondre diversité interne et externe. On sait bien que le métissage entre les diverses races d’abeilles est souvent nocif, d’abord parce qu’il nuit à la biodiversité mais aussi et surtout parce qu’il n’entraîne pas seulement l’accumulation ipso facto des seuls « bons » caractères spécifiques à chaque race (comme on le croit souvent naïvement) mais aussi le renforcement des « mauvais » (ainsi de l’agressivité bien connue des hybrides, quelles que soient les races concernées).
Mais à l’intérieur d’une population homogène, écotype ou colonie, il régule au contraire les caractères spécifiques et la survie à long terme. Il doit donc être recherché. Est-ce toujours le cas chez nos abeilles ? On peut par exemple se demander si la destruction régulière de couvain de males, pratiquée par les apiculteurs dans le cadre des comportements anti-varroa, régulièrement et depuis longtemps chez certains, ne pourrait pas avoir, à long terme, une influence négative sur la résistance des populations.
(N.B. 1) Le passage du monogame au polyandre est certainement plus compliqué en termes d’évolution. Chaque situation est aussi un équilibre stable.
(N.B. 2) La question n’est pas idiote : sait-on que les poules disposent d’une possibilité de rejet – après-coup – du sperme d’un coq qui aurait profité de l’absence du coq dominant pour cocher la femelle ? D’autres Britanniques, de Sheffield cette fois-ci, avaient mis ce phénomène en évidence il y a quatre ans maintenant.
Simonpierre DELORMESources :
Tom TREGENZA & Nina WEDELL : Polyandrous females avoid costs of unbreeding Nature 415, 71-73 (1/2002) Tomasso PIZARRI & Tim R. BURKHEAD : Female feral fowl eject sperm of subdominant males Nature 405, 787-789 (6/2000) David R. TARPY : Genetic Diversity within Honeybee colonies prevents severe infections and promotes colony growth The Royal Society- Proceedings: Biological Sciences Vol 270, N° 1510 (1/2003) William O. H. HUGHES & Jacobus J. BOOMSMA : Genetic diversity and disease resistance in leaf-cutting ant societies – Evolution – International Journal of organic evolution Vol. 58, No. 6, 1251–1260 (2/2004) William. O H. HUGHES & Jacobus J. BOOMSMA : Does genetic diversity hinder parasite evolution in social insect colonies ? Journal of Evolutionary Biology N° 19(1) 132-43 (1/2006) Boris BAER & Paul SCHMID-HEMPEL Experimental variation in polyandry affects parasite loads and fitness in a bumblebee. Nature 397:151-154 (1999) Boris BAER & Paul SCHMID-HEMPEL : Unexpected consequences of polyandry for parasitism and fitness in the bumblebee B. terrestris. Evolution 55:1639-1643(2001 Anja WEIDENMÜLLER The control of nest climate in bumblebee (Bonbuus terrestris) colonies : interindividual variability and self reinforcement in fanning response Behavioral Ecology Vol 15 N°1 : 120-128 Julia C. JONES, Mary R. MYERSCOUGH, Sonia GRAHAM, Benjamin P. OLDROYD: Honey Bee Nest Thermoregulation: Diversity Promotes Stability – Science Vol 305 (6/2004) Julia JONES : e-mail : jjones[.::@::.]bio.usyd.edu.au
Compléments :
Michael D. JENNIONS & M. PETRIE : Why do females mate multiply – Biological Review of the Cambrige Philosophical Society N°75 (1) 21-64 (2/2002) Michael D. JENNIONS : plusieurs articles sur la sélection sexuelle dans l’Encyclopedia of animal behaviour (Greenwood Publishing 2004)
Images :
- Copulation de bourdons terrestres Copyright Paul Schmid Hempel ETH Zürich
- Tom Tregenza
- Banc d’insémination artificielle pour reine de bourdons Copyright Paul Schmid-Hempel ETH Zürich
- Julia Jones Copyright University of Sydney
- Insémination artificielle d’une reine Copyright University of Sydney